Коморбидность эндометриоза и ее клиническое значение

Чернуха Г.Е., Пронина В.А.

ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова» Министерства здравоохранения Российской Федерации, Москва, Россия
Коморбидность является одной из актуальных междисциплинарных проблем современной медицины, в том числе – гинекологии. С точки зрения диагностики эндометриоза оценка сопутствующей патологии является одним из эффективных и доступных методов первичного скрининга данной группы пациенток. Однако в реальной клинической практике преимущественно оцениваются жалобы пациенток, клиническая картина и наличие гинекологических заболеваний; в то время как соматический анамнез оценивается не полно, а иногда и вовсе остается без внимания. Тем не менее взаимосвязь эндометриоза с негинекологической патологией может иметь важное клиническое значение. В современных отечественных и зарубежных источниках литературы достаточно широко об­суж­дается вопрос коморбидности эндометриоза с патологией щитовидной железы, заболеваниями сердечно-сосудистой системы, фиброзно-кистозной болезнью, онкозаболеваниями. Однако остается без внимания широкий спектр сопутствующей негинекологической патологии, которая, тем не менее, достаточно часто встречается и прогностически значима для диагностики эндометриоза.
В обзоре представлены данные, демонстрирующие общность этиологии и патогенеза эндометриоза с низким индексом массы тела (ИМТ), акне, мигренью и синдромом раздраженного кишечника (СРК). Коморбидность эндометриоза с низким ИМТ и акне недостаточно изучена ввиду отсутствия полноценной доказательной базы данной взаимосвязи. Тем не менее эти коморбидные состояния являются не только простыми для диагностики в рамках первичного амбулаторного приема, но и обладают достаточной степенью специфичности для выявления женщин группы риска развития эндометриоза наравне с такими широко известными заболеваниями, как мигрень и СРК.
Заключение: Информация о коморбидности эндометриоза как с гинекологическими, так и с негинекологическими заболеваниями может служить основой правильного консультирования пациенток на начальном этапе обследования. Это будет способствовать сокращению времени до постановки диагноза и минимизации применения инвазивных методов исследования.

Вклад авторов: Пронина В.А. – сбор и обработка материала; Пронина В.А., Чернуха Г.Е. – написание текста;
Чернуха Г.Е. – редактирование.
Конфликт интересов: Авторы заявляют об отсутствии возможных конфликтов интересов.
Финансирование: Финансирование данной работы отсутствует.
Для цитирования: Чернуха Г.Е., Пронина В.А. Коморбидность эндометриоза и ее клиническое значение.
Акушерство и гинекология. 2023; 1: 27-34
https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.252

Ключевые слова

эндометриоз
коморбидность
индекс массы тела
акне
мигрень
синдром раздраженного кишечника

Список литературы

  1. Meuleman C., Vandenabeele B., Fieuws S., Spiessens C., Timmerman D., D’Hooghe T. High prevalence of endometriosis in infertile women with normal ovulation and normospermic partners. Fertil. Steril. 2009; 92(1): 68-74. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2008.04.056.
  2. Choi E.J., Cho S.B., Lee S.R., Lim Y.M., Jeong K., Moon H.S., Chung H. Comorbidity of gynecological and non-gynecological diseases with adenomyosis and endometriosis. Obstet. Gynecol. Sci. 2017; 60(6): 579-86. https://dx.doi.org/10.5468/ogs.2017.60.6.579.
  3. Giudice L.C. Endometriosis. N. Engl. J. Med. 2010; 362(25): 2389-98. https://dx.doi.org/10.1056/nejmcp1000274.
  4. Nnoaham K.E., Hummelshoj L., Webster P., d'Hooghe T., de Cicco Nardone F., de Cicco Nardone C. et al. World Endometriosis Research Foundation Global Study of Women's Health consortium. Reprint of: Impact of endometriosis on quality of life and work productivity: a multicenter study across ten countries. Fertil. Steril. 2019; 112(4, Suppl. 1): e137-52. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2019.08.082.
  5. Chapron C., Lafay-Pillet M.C., Santulli P., Bourdon M., Maignien C., Gaudet-Chardonnet A. et al. A new validated screening method for endometriosis diagnosis based on patient questionnaires. EClinicalMedicine. 2022; 44: 101263. https://dx.doi.org/10.1016/j.eclinm.2021.101263.
  6. Бахтадзе М.А., Кукушкин М.Л., Чурюканов М.В., Давыдов О.С., Проскуряков К.В., Качановский М.С. Русскоязычная версия опросника для оценки центральной сенситизации: оценка валидности и надежности при хронической неспецифической боли в шее и спине. Российский журнал боли. 2021; 19(3): 12-20.
  7. Surrey E.S., Soliman A.M., Johnson S.J., Davis M., Castelli-Haley J., Snabes M.C. Risk of developing comorbidities among women with endometriosis: a retrospective matched cohort study. J. Womens Health (Larchmt). 2018; 27(9): 1114-23. https://dx.doi.org/10.1089/jwh.2017.6432.
  8. Knific T., Vouk K., Vogler A., Osredkar J., Gstöttner M., Wenzl R., Rižner T.L. Models including serum CA-125, BMI, cyst pathology, dysmenorrhea or dyspareunia for diagnosis of endometriosis. Biomark. Med. 2018; 12(7): 737-47. https://dx.doi.org/10.2217/bmm-2017-0426.
  9. Eisenberg V.H., Decter D.H., Chodick G., Shalev V., Weil C. Burden of endometriosis: infertility, comorbidities, and healthcare resource utilization. J. Clin. Med. 2022; 11(4): 1133. https://dx.doi.org/10.3390/jcm11041133.
  10. Rogers P.A., Adamson G.D., Al-Jefout M., Becker C.M., D'Hooghe T.M., Dunselman G.A. et al.; WES/WERF Consortium for Research Priorities in Endometriosis. Research priorities for endometriosis. Reprod. Sci. 2017; 24(2): 202-26. https://dx.doi.org/10.1177/1933719116654991.
  11. Aarestrup J., Jensen B.W., Ulrich L.G., Hartwell D., Trabert B., Baker J.L. Birth weight, childhood body mass index and height and risks of endometriosis and adenomyosis. Ann. Hum. Biol. 2020; 47(2): 173-80. https://dx.doi.org/10.1080/03014460.2020.1727011.
  12. Farland L.V., Missmer S.A., Bijon A., Gusto G., Gelot A., Clavel-Chapelon F. et al. Associations among body size across the life course, adult height and endometriosis. Hum. Reprod. 2017; 32(8): 1732-42. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/dex207.
  13. Kim H.J., Lee H.S., Kazmi S.Z., Hann H.J., Kang T., Cha J. et al. Familial risk for endometriosis and its interaction with smoking, age at menarche and body mass index: a population-based cohort study among siblings. BJOG. 2021; 128(12): 1938-48. https://dx.doi.org/10.1111/1471-0528.16769.
  14. Holdsworth-Carson S.J., Dior U.P., Colgrave E.M., Healey M., Montgomery G.W., Rogers P.A., Girling J.E. The association of body mass index with endometriosis and disease severity in women with pain. J. Endometr. Pelvic Pain Disord. 2018; 10(2): 79-87. https://dx.doi.org/10.1177/2284026518773939.
  15. Backonja U., Hediger M.L., Chen Z., Lauver D.R., Sun L., Peterson C.M., Buck Louis G.M. Beyond body mass index: using anthropometric measures and body composition indicators to assess odds of an endometriosis diagnosis. J. Womens Health (Larchmt). 2017; 26(9): 941-50. https://dx.doi.org/10.1089/jwh.2016.6128.
  16. Liu Y., Zhang W. Association between body mass index and endometriosis risk: a meta-analysis. Oncotarget. 2017; 8(29): 46928-36. https://dx.doi.org/10.18632/oncotarget.14916.
  17. Goetz L.G., Mamillapalli R., Taylor H.S. Low body mass index in endometriosis is promoted by hepatic metabolic gene dysregulation in mice. Biol. Reprod. 2016; 95: 1-8. https://dx.doi.org/10.1095/biolreprod.116.142877.
  18. Zolbin M.M., Mamillapalli R., Nematian S.E., Goetz L., Taylor H.S. Adipocyte alterations in endometriosis: reduced numbers of stem cells and microRNA induced alterations in adipocyte metabolic gene expression. Reprod. Biol. Endocrinol. 2019; 17(1). https://dx.doi.org/10.1186/s12958-019-0480-0.
  19. Zhu H., Shyh-Chang N., Segrè A.V., Shinoda G., Shah S.P., Einhorn W.S. et al. DIAGRAM Consortium; MAGIC Investigators, Altshuler D, Daley GQ. The Lin28/let-7 axis regulates glucose metabolism. Cell. 2011; 147(1): 81-94. https://dx.doi.org/10.1016/j.cell.2011.08.033.
  20. Picó C., Palou M., Pomar C.A., Rodríguez A.M., Palou A. Leptin as a key regulator of the adipose organ. Rev. Endocr. Metab. Disord. 2022; 23(1): 13-30. https://dx.doi.org/10.1007/s11154-021-09687-5.
  21. Gonçalves H.F., Zendron C., Cavalcante F.S., Aiceles V., Oliveira M.A., Manaia J.H., Babinski M.A., Ramos C.F. Leptin, its receptor and aromatase expression in deep infiltrating endometriosis. J. Ovarian Res. 2015; 8: 53. https://dx.doi.org/10.1186/s13048-015-0180-0.
  22. Zhao Z., Wu Y., Zhang H., Wang X., Tian X., Wang Y. et al. Association of leptin and adiponectin levels with endometriosis: a systematic review and meta-analysis. Gynecol. Endocrinol. 2021; 37(7): 591-9. https://dx.doi.org/10.1080/09513590.2021.1878139.
  23. Hussein S.S., Farhan F.S., Ibrahim Ali A. Serum leptin as a marker for severity of endometriosis. Obstet. Gynecol. Int. 2020; 2020: 6290693. https://dx.doi.org/10.1155/2020/6290693.
  24. Kiernan K., MacIver N.J. The role of the adipokine leptin in immune cell function in health and disease. Fron.t Immunol. 2021; 11: 622468. https://dx.doi.org/10.3389/fimmu.2020.622468.
  25. Bedaiwy M.A., Falcone T., Goldberg J.M., Sharma R.K., Nelson D.R., Agarwal A. Peritoneal fluid leptin is associated with chronic pelvic pain but not infertility in endometriosis patients. Hum. Reprod. 2006; 21(3): 788-91. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/dei376.
  26. Wu M.H., Chuang P.C., Chen H.M., Lin C.C., Tsai S.J. Increased leptin expression in endometriosis cells is associated with endometrial stromal cell proliferation and leptin gene up-regulation. Mol. Hum. Reprod. 2002; 8(5): 456-64. https://dx.doi.org/10.1093/molehr/8.5.456.
  27. Kalaitzopoulos D.R., Lempesis I.G., Samartzis N., Kolovos G., Dedes I., Daniilidis A. et al. Leptin concentrations in endometriosis: A systematic review and meta-analysis. J. Reprod. Immunol. 2021; 146: 103338. https://dx.doi.org/10.1016/j.jri.2021.103338.
  28. Choi Y.S., Oh H.K., Choi J.H. Expression of adiponectin, leptin, and their receptors in ovarian endometrioma. Fertil. Steril. 2013; 100(1): 135-41.e1-2. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2013.03.019.
  29. Izquierdo A.G., Crujeiras A.B., Casanueva F.F., Carreira M.C. Leptin, obesity, and leptin resistance: where are we 25 years later? Nutrients. 2019; 11(11): 2704. https://dx.doi.org/10.3390/nu11112704.
  30. Российское общество дерматовенерологов и косметологов. Клинические рекомендации «Акне вульгарные». 2020.
  31. Xie J., Kvaskoff M., Li Y., Zhang M., Qureshi A.A., Missmer S.A., Han J. Severe teenage acne and risk of endometriosis. Hum. Reprod. 2014; 29(11): 2592-9. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/deu207.
  32. Ricci G., Castelpietra E., Romano F., Di Lorenzo G., Zito G., Ronfani L. et al. Case-control study to develop and validate a questionnaire for the secondary prevention of endometriosis. PLoS One. 2020; 15(3): e0230828. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0230828.
  33. Zhang M., Qureshi A.A., Hunter D.J., Han J. A genome-wide association study of severe teenage acne in European Americans. Hum. Genet. 2014; 133(3): 259-64. https://dx.doi.org/10.1007/s00439-013-1374-4.
  34. Pellegrini C., Gori I., Achtari C., Hornung D., Chardonnens E., Wunder D. et al. The expression of estrogen receptors as well as GREB1, c-MYC, and cyclin D1, estrogen-regulated genes implicated in proliferation, is increased in peritoneal endometriosis. Fertil. Steril. 2012; 98(5): 1200-8. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2012.06.056.
  35. Khan M.A., Sengupta J., Mittal S., Ghosh D. Genome-wide expressions in autologous eutopic and ectopic endometrium of fertile women with endometriosis. Reprod. Biol. Endocrinol. 2012; 10: 84. https://dx.doi.org/10.1186/1477-7827-10-84.
  36. Törőcsik D., Kovács D., Camera E., Lovászi M., Cseri K., Nagy G.G. et al. Leptin promotes a proinflammatory lipid profile and induces inflammatory pathways in human SZ95 sebocytes. Br. J. Dermatol. 2014; 171(6): 1326-35. https://dx.doi.org/10.1111/bjd.13229.
  37. Yeh W.Z., Blizzard L., Taylor B.V. What is the actual prevalence of migraine? Brain Behav. 2018; 8(6): e00950. https://dx.doi.org/10.1002/brb3.950.
  38. Maitrot-Mantelet L., Hugon-Rodin J., Vatel M., Marcellin L., Santulli P., Chapron C., Plu-Bureau G. Migraine in relation with endometriosis phenotypes: Results from a French case-control study. Cephalalgia. 2020; 40(6): 606-13. https://dx.doi.org/10.1177/0333102419893965.
  39. Wu Y., Wang H., Chen S., Lin Y., Xie X., Zhong G., Zhang Q. Migraine is more prevalent in advanced-stage endometriosis, especially when Co-occuring with adenomoysis. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2022; 12: 814474. https://dx.doi.org/10.3389/fendo.2021.814474.
  40. Aegidius K., Zwart J.A., Hagen K., Dyb G., Holmen T., Stovner L. Increased headache prevalence in female adolescents and adult women with early menarche. The Head-HUNT Studies. Eur. J. Neurol. 2011; 18(2): 321-8. https://dx.doi.org/10.1111/j.1468-1331.2010.03143.x.
  41. Tietjen G.E., Conway A., Utley C., Gunning W.T., Herial N.A. Migraine is associated with menorrhagia and endometriosis. Headache. 2006; 46(2): 422-8. https://dx.doi.org/10.1111/j.1526-4610.2006.00290.x.
  42. Petrovski B.É., Vetvik K.G., Lundqvist C., Eberhard-Gran M. Characteristics of menstrual versus non-menstrual migraine during pregnancy: A longitudinal population-based study. J. Headache Pain. 2018; 19(1): 27. https://dx.doi.org/10.1186/s10194-018-0853-3.
  43. Miller J.A., Missmer S.A., Vitonis A.F., Sarda V., Laufer M.R., DiVasta A.D. Prevalence of migraines in adolescents with endometriosis. Fertil. Steril. 2018; 109(4): 685-90. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2017.12.016.
  44. Karlı N., Baykan B., Ertaş M., Zarifoğlu M, Siva A, Saip S, Ozkaya G. Turkish Headache Prevalence Study Group, Onal A.E. Impact of sex hormonal changes on tension-type headache and migraine: a cross-sectional population-based survey in 2,600 women. J. Headache Pain. 2012; 13(7): 557-65. https://dx.doi.org/10.1007/s10194-012-0475-0.
  45. Табеева Г.Р., Громова С.А., Корешкина М.И. Гинекологическая патология у пациенток с менструальной и неменструальной мигренью. Проблемы женского здоровья. 2013; 8(3): 44-51.
  46. Merki-Feld G.S., Caveng N., Speiermann G., MacGregor E.A. Migraine start, course and features over the cycle of combined hormonal contraceptive users with menstrual migraine - temporal relation to bleeding and hormone withdrawal: a prospective diary-based study. J. Headache Pain. 2020; 21(1): 81. https://dx.doi.org/10.1186/s10194-020-01150-1.
  47. Merki-Feld G.S., Imthurn B., Gantenbein A.R., Sandor P. Effect of desogestrel 75 µg on headache frequency and intensity in women with migraine: a prospective controlled trial. Eur. J. Contracept. Reprod. Health Care. 2019; 24(3): 175-81. https://dx.doi.org/10.1080/13625187.2019.1605504.
  48. Mulder E.J., Van Baal C., Gaist D., Kallela M., Kaprio J., Svensson D.A. et al. Genetic and environmental influences on migraine: a twin study across six countries. Twin Res. 2003; 6(5): 422-31. https://dx.doi.org/10.1375/136905203770326420.
  49. Saha R., Pettersson H.J., Svedberg P., Olovsson M., Bergqvist A., Marions L. et al. Heritability of endometriosis. Fertil. Steril. 2015; 104(4): 947-52. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.06.035.
  50. Nyholt D.R., Gillespie N.A., Merikangas K.R., Treloar S.A., Martin N.G., Montgomery G.W. Common genetic influences underlie comorbidity of migraine and endometriosis. Genet. Epidemiol. 2009; 33(2): 105-13. https://dx.doi.org/10.1002/gepi.20361.
  51. Jenabi E., Khazaei S. Endometriosis and migraine headache risk: a meta-analysis. Women Health. 2020; 60(8): 939-45. https://dx.doi.org/10.1080/03630242.2020.1779905.
  52. Adewuyi E.O., Sapkota Y., Auta A., Yoshihara K., Nyegaard M., Griffiths L.R. et al. Shared molecular genetic mechanisms underlie endometriosis and migraine comorbidity. Genes (Basel). 2020; 11(3): 268. https://dx.doi.org/10.3390/genes11030268.
  53. van der Vaart J.F., Merki-Feld G.S. Sex hormone-related polymorphisms in endometriosis and migraine: a narrative review. Womens Health (Lond). 2022; 18: 17455057221111315. https://dx.doi.org/10.1177/17455057221111315.
  54. As-Sanie S., Kim J., Schmidt-Wilcke T., Clauw D.J., Napadow V., Harris R.E. Functional connectivity is associated with altered brain chemistry in women with endometriosis-associated chronic pelvic pain. J. Pain. 2016; 17(1): 1-13. https://dx.doi.org/10.1016/j.jpain.2015.09.008.
  55. Багирова У.А., Чернуха Г.Е., Филатова Е.Г. Особенности болевого синдрома при генитальном эндометриозе и мигрени. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2021; 13(1): 31-7. https://dx.doi.org/10.14412/2074-2711-2021-1-31-37.
  56. Lacy B., Patel N. Rome criteria and a diagnostic approach to irritable bowel syndrome. J. Clin. Med. 2017; 6: 99. https://dx.doi.org/10.3390/jcm6110099.
  57. Chiaffarino F., Cipriani S., Ricci E., Mauri P.A., Esposito G., Barretta M. et al. Endometriosis and irritable bowel syndrome: a systematic review and meta-analysis. Arch. Gynecol. Obstet. 2021; 303(1): 17-25. https://dx.doi.org/10.1007/s00404-020-05797-8.
  58. DiVasta A.D., Zimmerman L.A., Vitonis A.F., Fadayomi A.B., Missmer S.A. Overlap between irritable bowel syndrome diagnosis and endometriosis in adolescents. Clin. Gastroenterol. Hepatol. 2021; 19(3): 528-37.e1. https://dx.doi.org/10.1016/j.cgh.2020.03.014.
  59. Lovell R.M., Ford A.C. Global prevalence of and risk factors for irritable bowel syndrome: a meta-analysis. Clin. Gastroenterol. Hepatol. 2012; 10(7): 712-21. https://dx.doi.org/10.1016/j.cgh.2012.02.029.
  60. Huang H.L., Zhu J.Q., Yang L.S., Wu Q., Shou D.W., Chen H.T. et al. Fecal microbiota transplantation combined with a low FODMAP diet for the treatment of irritable bowel syndrome with predominant diarrhea. Oxid. Med. Cell. Longev. 2022; 2022: 5121496. https://dx.doi.org/10.1155/2022/5121496.
  61. Чернуха Г.Е., Пронина В.А., Припутневич Т.В. Микробиота кишечника и репродуктивного тракта при эндометриозе. Акушерство и гинекология. 2022; 8: 22-9. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2022.8.22-29.
  62. Ek M., Roth B., Ekström P., Valentin L., Bengtsson M., Ohlsson B. Gastrointestinal symptoms among endometriosis patients--A case-cohort study. BMC Womens Health. 2015; 15: 59. https://dx.doi.org/10.1186/s12905-015-0213-2.
  63. Gee K.A., Gonlachanvit S., Ghoshal U.C., Chua A.S.B., Miwa H., Wu J. et al. Second Asian consensus on irritable bowel syndrome. J. Neurogastroenterol. Motil. 2019; 25(3): 343-62. https://dx.doi.org/10.5056/jnm19041.
  64. Ek M., Roth B., Bengtsson M., Ohlsson B. Gastrointestinal symptoms in women with endometriosis and microscopic colitis in comparison to irritable bowel syndrome: A Cross-Sectional Study. Turk. J. Gastroenterol. 2021; 32(10): 819-27. https://dx.doi.org/10.5152/tjg.2020.19583.
  65. Issa B., Onon T.S., Agrawal A., Shekhar C., Morris J., Hamdy S., Whorwell P.J. Visceral hypersensitivity in endometriosis: a new target for treatment? Gut. 2011; 61(3): 367-72. https://dx.doi.org/10.1136/gutjnl-2011-300306.
  66. Reh L.M., Darici E., Montanari E., Keckstein J., Senft B., Dauser B., Hudelist G. Differences in intensity and quality of bowel symptoms in patients with colorectal endometriosis : An observational cross-sectional study. Wien. Klin. Wochenschr. 2022; 134(21-22): 772-8. https://dx.doi.org/10.1007/s00508-022-02088-x.

Поступила 25.10.2022

Принята в печать 28.12.2022

Об авторах / Для корреспонденции

Чернуха Галина Евгеньевна, д.м.н., профессор, гл.н.с. отделения гинекологической эндокринологии, НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова Минздрава России,
+7(985)999-60-00, c-galina1@yandex.ru, 117997, Россия, Москва, ул. Академика Опарина, д. 4.
Пронина Вероника Алексеевна, врач акушер-гинеколог, аспирант, НМИЦ АГП им. В.И. Кулакова Минздрава России, +7(916)025-86-26, ver22595@yandex.ru,
https://orcid.org/0000-0003-4566-4065, 117997, Россия, Москва, ул. Академика Опарина, д. 4.
Автор, ответственный за переписку: Галина Евгеньевна Чернуха, c-galina1@yandex.ru

Также по теме

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.